利用最新的采样方式研究西沙永乐龙洞内的微生物的特殊性和全球范围的物种联系，探究其在甲烷释放和吸收等物质转化过程中的生态角色。
导 读
随着全球气温升高，海洋中的缺氧区也在增加，将加剧全球气候变化的潜在威胁。位于中国南海的西沙永乐龙洞是世界上最深的海洋蓝洞，包含厚度超过200米的低氧区和缺氧区。我们对其水体环境中微生物新种的来源，物质循环过程，尤其是微生物驱动的甲烷产生和消耗过程进行了分析。研究发现龙洞内累积的甲烷由微生物降解海洋表面沉降的二甲基巯基丙酸内盐（DMSP）和有机膦酸盐（MPn）产生。龙洞内的低氧区35%的原核微生物为新种，并且来自Bacteroidota的微生物新种在低氧区消耗了77%的甲烷，阻止了甲烷从龙洞释放到大气。本研究不仅揭示了海洋地质凹陷内形成温室气体的可能性和微生物来源，也使我们重新认识了海洋微生物应对环境变化的巨大韧性和潜力。
图1 图文摘要
海洋蓝洞是在近岸和珊瑚礁周边形成的碳酸盐岩地质凹陷。位于中国南海西沙晋卿岛礁盘上的永乐龙洞（Yongle blue hole）是目前已知世界上最深的海洋蓝洞，深度达到300.89米，内有稳定的超过一百万立方米的半封闭水体。永乐龙洞具有陡峭的氧化还原梯度，其半封闭条件下形成的独特生态系统，使其成为研究海洋无氧区形成、物种演化、生物地球化学循环和生物适应性的绝佳场所。洞内存在富含硫化氢和甲烷的稳定无氧水体，必然含有大量的厌氧微生物新种。这些微生物的来源、特性及其对海洋表层物质循环的贡献尚未得到充分研究，尤其是水体缺氧区甲烷的来源问题还没有解决。
为了解决永乐龙洞中特殊微生物驱动的甲烷来源和相关元素循环的问题，我们在2021年4月和9月利用原位水体微生物过滤装置收集了永乐龙洞中21个深度的微生物样品，避免了传统采样方式对微生物群落和代谢活动的扰动（图2）。环境因子分析显示永乐龙洞缺氧层位于100米深度左右，而甲烷浓度从160米开始快速升高到180米深度的0.2 μmol/L，总甲烷含量0.23 kg。通过宏基因组和宏转录组数据，分析了永乐龙洞300米深度范围内的微生物群落结构，新种比例，代表性基因组，转录活性和功能基因。
图2 永乐龙洞采样位点和采样参数
与地球其他典型缺氧和低氧海洋环境，如冷泉，热液，黑海，Amberjack蓝洞，Cariaco海盆, 东太平洋低氧区等比较，永乐龙洞内的原核生物表现出目前已知全球最高的微生物新颖性和微生物新种比例（图3），尤其是在低氧区和缺氧区。这可能是由于洞内特殊的地形形成了营养匮乏、半封闭的环境，而厌氧微生物在这种环境中进行了加速进化的结果。
永乐龙洞水体中微生物组新颖性评估
永乐龙洞水体中存在一个由碳、氮和硫代谢过程构成的复杂网络，主要由新型微生物组驱动。上层水体沉降的有机颗粒可在永乐龙洞的不同深度被微生物分解，释放出氨、硫化氢、二氧化碳和甲烷等物质。海洋表面的藻类合成了大量MPn和DMSP，尤其是在永乐龙洞约20米处存在大量硅藻，可能对洞内DMSP含量具有巨大贡献。这些MPn和DMSP随着海洋颗粒物沉入永乐龙洞深部。我们的基因组和转录组研究结果暗示：在不同的氧气梯度下，MPn和DMSP的微生物降解过程是永乐龙洞甲烷的主要来源。由于海水中无机磷的限制，MPn降解主要发生在40-80米深度。在此深度中，MPn作为微生物生长的磷源，释放甲烷作为副产品。DMSP在有氧海水中可由好氧微生物降解产生甲烷，而在低氧和缺氧区域，DMSP可能与颗粒物质相关并被原核微生物降解。
尽管永乐蓝洞几乎所有水层都有可能产生甲烷，但甲烷浓度的急剧增加只发生在160米深度以下，表明100-160米深度范围的缺氧水体中存在厌氧微生物对甲烷的消耗。研究还发现了新的需氧甲烷氧化菌，包括Planctomycetota、Bacteroidota和Verrucomicrobiota，它们在低氧和缺氧环境中进行由pmoA基因完成甲烷有氧氧化，有效阻止了甲烷排放到大气中。其中，Bacteroidota菌群在180米深处细胞密度和代谢表现尤为突出，据粗略估计它们贡献了约77%的甲烷消耗，显著降低了该区域的甲烷浓度。至于在缺氧环境中Bacteroidota微生物如何利用有氧甲烷氧化代谢途径完成大量甲烷吸收目前还没有答案。同时，研究还发现龙洞内缺氧区和低氧区进行着复杂的微生物驱动的氮循环，包括厌氧氨氧化和氮固定过程（图4）。
图4 永乐龙洞水体中微生物驱动的碳、氮、硫、磷循环示意图
总结与展望
本研究通过基因组学和转录组学的证据，揭示了南海永乐龙洞中独特的由微生物群落驱动的水体甲烷循环过程，突显了MPn和DMSP的微生物降解在甲烷产生中的关键作用，以及首次报道的厌氧细菌的甲烷有氧消耗。同时也为广泛存在的海洋碳酸盐岩洞中可能存在巨大的甲烷累积提供了宝贵见解。本研究还勾勒了永乐龙洞内存在复杂的碳、氮、硫、磷等元素的耦合过程，对实验室模拟海洋蓝洞生态系统和培养高价值微生物提供理论依据。因此，本研究为深入了解海洋微生物新种来源、加速进化机制、厌氧环境响应和适应能力提供了关键信息。最后，永乐龙洞是一个天然的海洋生态系统形成和演化实验室，具有重要的保护、研究和应用价值。
责任编辑
赵丹丹 芬兰阿尔托大学
武东海 中国科学院华南植物园
本文内容来自The Innovation姊妹刊The Innovation Geoscience第2卷第3期以Report发表的“Microbial mediation of cryptic methane cycle in semiclosed marine water column” (投稿: 2024-02-21；接收: 2024-06-05；在线刊出: 2024-06-18)。
引用格式：Zhang H., Wei T., Zhang J., et al., (2024). Microbial mediation of cryptic methane cycle in semiclosed marine water column. The Innovation Geoscience 2(3), 100082.
作者简介
王 勇，清华大学深圳国际研究生院长聘教授，博士生导师，国家级高层次人才。长期从事深海环境微生物基因组学研究和原位生态监测设备研发，推动深海原位生物研究成为科技部2035规划的13个深海前沿方向之一。其研究开启了深海/深渊生态系统原位研究和探测技术研发与应用，主持研发了我国首套原位生物实验室“凤凰”号，首次实现了我国深海原位多序列核酸提取。作为项目负责人主持中科院先导专项B海斗深渊生命科学研究项目和科技部重点研发专项项目。获得国家自然科学奖二等奖（排名3/4）和中国科学院百人计划优秀奖，并发起和获批了联合国“海洋十年”可持续发展行动计划的西太平洋黄昏带生态系统研究项目。在国际著名期刊Nature Communications、Nucleic Acids Research、ISME J、 Science Bulletin等共发表SCI学术论文和章节120多篇，SCI论文总引用率超过7500余次。
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